在江戶城唯一的戰場上重建
幕府末期，幕府軍在鳥羽伏見之戰中落敗後，末代（第15代）將軍德川慶喜到寬永寺避居自省了兩個月，直至和平交出江戶城。其間，他生活在「葵之間」，那裡至今仍保存著他常用的一些物品。由於德川慶喜希望自己死後舉辦神道葬禮，因此長眠在谷中陵園內，緊鄰寬永寺墓地裡的一橋家家墓。
獲得特別許可拍攝的葵之間，這是德川慶喜當年避居自省的房間，當時位於寬永寺的子院之一大慈院內
裝飾在葵之間的「東叡山全圖」，江戶時代寬永寺占地面積之廣令人震撼。現今住持居住的禪房寬永寺本坊，就建在當時大慈院的位置上不久，就發生了寬永寺歷史上最不幸的事件——由幕府舊臣和一橋家家臣等組成的彰義隊據守於此，寬永寺成了上野之戰的戰場。明治新政府軍集中火力圍攻之下，根本中堂等主要建築在大火中毀於一旦。後來，明治新政府沒收了寬永寺的所有領地，甚至廢除了輪王寺宮的稱號。
寬永寺一度幾乎退出了歷史舞臺，1875年（明治八年）開始重建。以德川慶喜的前家臣、企業家澀澤榮一為中心，幕府舊臣，澀澤榮一的盟友、大倉財閥的大倉喜八郎，以及德川宗家等促成了寬永寺的重建。1879年（明治十二年），川越喜多院的本地堂被遷建至寬永寺子院之一大慈院原址，成為新的根本中堂。
寬永寺在關東大地震和後來的戰爭中也遭受了巨大的損失。德川宗家將毀於大火的德川家靈廟林交由寬永寺作為陵園，接受普通施主安葬於此，如此順應時代潮流的變化，寬永寺變成了一座開放的寺院。現在，寬永寺作為天臺宗的別格大本山，依然是眾多寺院的典範。
水盤舍繼承了江戶時代的靈廟建築樣式。右側環繞靈廟的石牆，據說是澀澤榮一和勝海舟所建
現在的根本中堂是從天海曾擔任過住持的川越喜多院遷建而來的
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